Jedná se o 3. herní systém Nintenda, konzole však formálně patří k 5. generaci, poprvé uvedena na trh 23. června 1996 v Japonsku, ve spojených státech 29. září téhož roku a nakonec v Evropě až 1. března 1997. Ačkoliv zařízení ignorovalo příchod modernějších paměťových médií CD-ROM a i kvůli toho zpočátku nebylo mnoho vývojářských studií, které by chtěli produkovat hry na N64ku, nakonec vzniklo několik výrazných titulů, jež dnes patří do zlatého fondu video her. Konzole umožňovala hru až 4 hráčů a dokonce umožňovala i připojení k síti, ačkoliv toto bylo dostupné jen v Japonsku (přes službu RANDnetDD). Konzole nabízela inovativní ovladač, který umožňoval po přidání rozšíření vibrační funkce (rumble pak), ukládání pozic ve hrách (controller pak) a dokonce i kompatibilitu s GameBoyem (transfer pak). Hlavními konkurenty byl Sony Playstation a Sega Saturn, obě konzole však byly hardwarově slabší, nicméně plně podporovali nový formát CD-ROM, což jim usnadnilo rozšíření na trhu.

Hardware konzole:
Procesor 64bit NEC VR4300 běžící na 93,75MHz
Paměť 4MB RDRAM rozšířitelná na 8MB (což u některých her výrazně zlepšilo grafiku a plynulost)
Grafiku a zvuk měl na starost koprocesor SGI Reality s kmitočtem 62,5MHz
Nejvýznamnější tituly:
GoldenEye 007 – 3D akce z pohledu první osoby, přinesla mnoho inovativních prvků.
Super Mario 64 – klasická plošinovka přenesená do třetího rozměru.
The Legend of Zelda: Ocarina of Time – dnes již legendární RPG, mající dnes mnoho dílů.